La carrera de David Jones comenzó con el juego independiente Menace, que él mismo desarrolló bajo el nombre de DMA Design y que lanzó en 1988. El juego vendió 15,000 copias y le ganó £20,000, dinero que usó para comprar un auto. DMA Design se expandió y realizó un segundo juego, Blood Money, que Jones vio como un «desarrollo adicional» del concepto utilizado en Menace. DMA creó un tercer juego en 1991, Lemmings, que tuvo un éxito comercial y crítico, lo que resultó en premios que incluyeron ganar el Juego Europeo del Año dos veces. Durante los siguientes dos años, Lemmings vendió más de 2 millones de copias, lo que hizo que Jones, de 25 años de edad en el momento del lanzamiento, se casara, tuviera un hijo, fuera rico y famoso.
DMA Design creó varios juegos más durante los próximos años, pero Jones pasó un tiempo desarrollando una idea para un simulador de lucha ambientado en una ciudad; Después del lanzamiento de Syndicate Wars (1996), la compañía revisó el concepto para ubicarlo en una «ciudad viva» y cruzarlo con un juego de conducción, lo que resultó en el exitoso y controvertido Grand Theft Auto, que a su vez provocó toda una franquicia completa. En 2012, Jones reveló que gran parte de la controversia en torno a Grand Theft Auto fue diseñada por su publicista. DMA Design fue adquirido poco después por Gremlin Interactive, comenzando una cadena de compras que resultó en que el estudio se convirtiera en Rockstar North. Jones se quedó con la compañía hasta 1999 y Grand Theft Auto 2 antes de irse.
En 2000 Jones fundó y dirigió el estudio Dundee de Rage Software, Rage Games (Scotland) Limited, donde desarrolló el título para PC Mobile Forces. Jones también cofundó Denki, quien desarrolló Go Go Beckham para Rage.
En 2002 Jones fundó Realtime Worlds, que desarrolló Crackdown (2007) y APB: All Points Bulletin (2010).
En 2012, David Jones comenzó a trabajar en ChronoBlade, un juego de rol y acción de Facebook, con Stieg Hedlund como parte del equipo de desarrollo nWay con sede en San Francisco.
En 2012 cofundó Cloudgine, una empresa de desarrollo de juegos centrada en la computación en la nube.
En el mismo año, Jones fundó Reagent Games, que actúa como Director Creativo, para liderar el desarrollo del próximo título de Microsoft XBOX ONE Crackdown 3.
En diciembre de 2017, Cloudgine fue adquirida por Fortnite y el desarrollador de Unreal Engine, Epic Games; con esto, Jones se convirtió en Director de Estrategia de Nube para Epic Games y renunció a Reagent Games.
